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Este estudo avaliou a diversidade regional na morfologia craniana humana utilizando um modelo de homologia geométrica baseado em dados de escaneamento de 148 grupos étnicos ao redor do mundo. Este método utiliza tecnologia de ajuste de modelos para gerar malhas homólogas através da realização de transformações não rígidas utilizando um algoritmo iterativo de pontos mais próximos. Ao aplicar a análise de componentes principais aos 342 modelos homólogos selecionados, a maior mudança no tamanho geral foi encontrada e claramente confirmada para um crânio pequeno do Sul da Ásia. A segunda maior diferença é a proporção entre comprimento e largura do neurocrânio, demonstrando o contraste entre os crânios alongados de africanos e os crânios convexos de asiáticos do Nordeste. Vale ressaltar que esse componente tem pouca relação com o contorno facial. Características faciais bem conhecidas, como bochechas proeminentes em asiáticos do Nordeste e ossos maxilares compactos em europeus, foram reafirmadas. Essas mudanças faciais estão intimamente relacionadas ao contorno do crânio, em particular ao grau de inclinação dos ossos frontal e occipital. Padrões alométricos foram encontrados nas proporções faciais em relação ao tamanho geral do crânio. Em crânios maiores, os contornos faciais tendem a ser mais longos e estreitos, como demonstrado em muitos nativos americanos e asiáticos do nordeste. Embora nosso estudo não tenha incluído dados sobre variáveis ambientais que podem influenciar a morfologia craniana, como clima ou condições alimentares, um grande conjunto de dados de padrões cranianos homólogos será útil na busca de diferentes explicações para as características fenotípicas esqueléticas.
As diferenças geográficas na forma do crânio humano têm sido estudadas há muito tempo. Muitos pesquisadores avaliaram a diversidade da adaptação ambiental e/ou da seleção natural, em particular fatores climáticos1,2,3,4,5,6,7 ou a função mastigatória dependendo das condições nutricionais5,8,9,10,11,12,13. Além disso, alguns estudos se concentraram em efeitos de gargalo populacional, deriva genética, fluxo gênico ou processos evolutivos estocásticos causados por mutações genéticas neutras14,15,16,17,18,19,20,21,22,23. Por exemplo, a forma esférica de uma calota craniana mais larga e curta foi explicada como uma adaptação à pressão seletiva de acordo com a regra de Allen24, que postula que os mamíferos minimizam a perda de calor reduzindo a área da superfície corporal em relação ao volume2,4,16,17,25. Além disso, alguns estudos que utilizaram a regra de Bergmann26 explicaram a relação entre o tamanho do crânio e a temperatura3,5,16,25,27, sugerindo que o tamanho geral tende a ser maior em regiões mais frias para evitar a perda de calor. A influência mecânica do estresse mastigatório no padrão de crescimento da calota craniana e dos ossos da face tem sido debatida em relação às condições alimentares resultantes da cultura culinária ou das diferenças de subsistência entre agricultores e caçadores-coletores8,9,11,12,28. A explicação geral é que a diminuição da pressão da mastigação reduz a dureza dos ossos e músculos da face. Vários estudos globais associaram a diversidade da forma do crânio principalmente às consequências fenotípicas da distância genética neutra, em vez da adaptação ambiental21,29,30,31,32. Outra explicação para as mudanças na forma do crânio baseia-se no conceito de crescimento isométrico ou alométrico6,33,34,35. Por exemplo, cérebros maiores tendem a ter lobos frontais relativamente mais largos na chamada região da “cabeça de Broca”, e a largura dos lobos frontais aumenta, um processo evolutivo que é considerado baseado no crescimento alométrico. Além disso, um estudo que examinou mudanças de longo prazo na forma do crânio encontrou uma tendência alométrica para braquicefalia (a tendência do crânio a se tornar mais esférico) com o aumento da altura33.
Uma longa história de pesquisa em morfologia craniana inclui tentativas de identificar os fatores subjacentes responsáveis por vários aspectos da diversidade de formatos cranianos. Os métodos tradicionais usados em muitos estudos iniciais baseavam-se em dados de medição linear bivariada, frequentemente utilizando as definições de Martin ou Howell36,37. Ao mesmo tempo, muitos dos estudos mencionados anteriormente utilizaram métodos mais avançados baseados na tecnologia de morfometria geométrica (MG) espacial 3D5,7,10,11,12,13,17,20,27,34,35,38,39. Por exemplo, o método de semi-pontos de referência deslizantes, baseado na minimização da energia de curvatura, tem sido o método mais comumente usado em biologia transgênica. Ele projeta semi-pontos de referência do modelo em cada amostra, deslizando-os ao longo de uma curva ou superfície38,40,41,42,43,44,45,46. Incluindo esses métodos de superposição, a maioria dos estudos de GM 3D utiliza a análise de Procrustes generalizada, o algoritmo de ponto mais próximo iterativo (ICP) 47 para permitir a comparação direta de formas e a captura de mudanças. Alternativamente, o método de spline de placa fina (TPS) 48,49 também é amplamente utilizado como um método de transformação não rígida para mapear alinhamentos de semi-marcos em formas baseadas em malha.
Com o desenvolvimento de scanners 3D práticos de corpo inteiro desde o final do século XX, muitos estudos têm utilizado esses scanners para medições de tamanho50,51. Os dados de escaneamento foram usados para extrair as dimensões corporais, o que requer a descrição das formas das superfícies como superfícies, em vez de nuvens de pontos. O ajuste de padrões é uma técnica desenvolvida para esse propósito no campo da computação gráfica, onde a forma de uma superfície é descrita por um modelo de malha poligonal. O primeiro passo no ajuste de padrões é preparar um modelo de malha para ser usado como molde. Alguns dos vértices que compõem o padrão são pontos de referência. O molde é então deformado e conformado à superfície para minimizar a distância entre o molde e a nuvem de pontos, preservando as características locais da forma do molde. Os pontos de referência no molde correspondem aos pontos de referência na nuvem de pontos. Usando o ajuste de molde, todos os dados de escaneamento podem ser descritos como um modelo de malha com o mesmo número de pontos de dados e a mesma topologia. Embora a homologia precisa exista apenas nas posições dos pontos de referência, pode-se assumir que há homologia geral entre os modelos gerados, uma vez que as mudanças na geometria dos moldes são pequenas. Portanto, os modelos de malha criados por ajuste de modelo são às vezes chamados de modelos de homologia52. A vantagem do ajuste de modelo é que o modelo pode ser deformado e ajustado a diferentes partes do objeto alvo que estão espacialmente próximas da superfície, mas distantes dela (por exemplo, o arco zigomático e a região temporal do crânio) sem afetar a deformação umas das outras. Dessa forma, o modelo pode ser fixado a objetos ramificados, como o torso ou o braço, com o ombro em posição ereta. A desvantagem do ajuste de modelo é o maior custo computacional das iterações repetidas; no entanto, graças às melhorias significativas no desempenho dos computadores, isso não é mais um problema. Ao analisar os valores das coordenadas dos vértices que compõem o modelo de malha usando técnicas de análise multivariada, como a análise de componentes principais (PCA), é possível analisar as mudanças na forma de toda a superfície e na forma virtual em qualquer posição da distribuição. Os cálculos e a visualização53 podem ser obtidos. Atualmente, os modelos de malha gerados por ajuste de modelo são amplamente utilizados na análise de formas em diversos campos52,54,55,56,57,58,59,60.
Os avanços na tecnologia de registro em malha flexível, aliados ao rápido desenvolvimento de dispositivos portáteis de escaneamento 3D capazes de realizar escaneamentos com maior resolução, velocidade e mobilidade do que a tomografia computadorizada, estão facilitando o registro de dados de superfície 3D independentemente da localização. Assim, no campo da antropologia biológica, essas novas tecnologias aprimoram a capacidade de quantificar e analisar estatisticamente espécimes humanos, incluindo crânios, que é o objetivo deste estudo.
Em resumo, este estudo utiliza tecnologia avançada de modelagem por homologia 3D baseada em correspondência de modelos (Figura 1) para avaliar 342 espécimes cranianos selecionados de 148 populações em todo o mundo, por meio de comparações geográficas globais. Diversidade da morfologia craniana (Tabela 1). Para levar em consideração as mudanças na morfologia craniana, aplicamos análises de componentes principais (PCA) e de curvas ROC (características de operação do receptor) ao conjunto de dados do modelo de homologia gerado. Os resultados contribuirão para uma melhor compreensão das mudanças globais na morfologia craniana, incluindo padrões regionais e ordem decrescente de mudança, mudanças correlacionadas entre segmentos cranianos e a presença de tendências alométricas. Embora este estudo não aborde dados sobre variáveis extrínsecas representadas por condições climáticas ou alimentares que possam influenciar a morfologia craniana, os padrões geográficos da morfologia craniana documentados em nosso estudo ajudarão a explorar os fatores ambientais, biomecânicos e genéticos da variação craniana.
A Tabela 2 mostra os autovalores e os coeficientes de contribuição da PCA aplicados a um conjunto de dados não padronizado de 17.709 vértices (53.127 coordenadas XYZ) de 342 modelos de crânio homólogos. Como resultado, foram identificados 14 componentes principais, cuja contribuição para a variância total foi superior a 1%, e a participação total na variância foi de 83,68%. Os vetores de carga dos 14 componentes principais estão registrados na Tabela Suplementar S1, e os escores dos componentes calculados para as 342 amostras de crânio são apresentados na Tabela Suplementar S2.
Este estudo avaliou nove componentes principais com contribuições superiores a 2%, alguns dos quais apresentam variação geográfica substancial e significativa na morfologia craniana. A Figura 2 apresenta curvas geradas a partir da análise ROC para ilustrar os componentes da PCA mais eficazes na caracterização ou separação de cada combinação de amostras entre as principais unidades geográficas (por exemplo, entre países africanos e não africanos). A combinação polinésia não foi testada devido ao pequeno tamanho da amostra utilizada neste teste. Os dados referentes à significância das diferenças na AUC e outras estatísticas básicas calculadas por meio da análise ROC são apresentados na Tabela Suplementar S3.
As curvas ROC foram aplicadas a nove estimativas de componentes principais com base em um conjunto de dados de vértices composto por 342 modelos de crânios homólogos masculinos. AUC: Área sob a curva com significância de 0,01%, usada para distinguir cada combinação geográfica das demais combinações totais. TPF significa verdadeiro positivo (discriminação efetiva) e FPF significa falso positivo (discriminação inválida).
A interpretação da curva ROC é resumida abaixo, com foco apenas nos componentes que podem diferenciar os grupos de comparação por apresentarem uma AUC grande ou relativamente grande e um alto nível de significância com probabilidade inferior a 0,001. O complexo do Sul da Ásia (Fig. 2a), constituído principalmente por amostras da Índia, difere significativamente de outras amostras geograficamente mistas, pois o primeiro componente (PC1) apresenta uma AUC significativamente maior (0,856) em comparação com os demais componentes. Uma característica do complexo africano (Fig. 2b) é a AUC relativamente grande do PC2 (0,834). Os austro-melanésios (Fig. 2c) mostraram uma tendência semelhante à dos africanos subsaarianos por meio do PC2, com uma AUC relativamente maior (0,759). Os europeus (Fig. 2d) diferem claramente na combinação de PC2 (AUC = 0,801), PC4 (AUC = 0,719) e PC6 (AUC = 0,671), a amostra do Nordeste Asiático (Fig. 2e) difere significativamente em relação ao PC4, com um valor relativamente maior de 0,714, e a diferença em relação ao PC3 é fraca (AUC = 0,688). Os seguintes grupos também foram identificados com valores de AUC mais baixos e níveis de significância mais altos: os resultados para PC7 (AUC = 0,679), PC4 (AUC = 0,654) e PC1 (AUC = 0,649) mostraram que os nativos americanos (Fig. 2f) apresentam características específicas associadas a esses componentes, enquanto os asiáticos do Sudeste (Fig. 2g) se diferenciaram em relação ao PC3 (AUC = 0,660) e ao PC9 (AUC = 0,663), mas o padrão para as amostras do Oriente Médio (Fig. 2h) (incluindo o Norte da África) foi semelhante. Comparado com outros, não há muita diferença.
Na etapa seguinte, para interpretar visualmente os vértices altamente correlacionados, as áreas da superfície com valores de carga elevados, superiores a 0,45, são coloridas com informações das coordenadas X, Y e Z, conforme mostrado na Figura 3. A área vermelha apresenta alta correlação com as coordenadas do eixo X, que corresponde à direção transversal horizontal. A região verde apresenta alta correlação com a coordenada vertical do eixo Y, e a região azul-escura apresenta alta correlação com a coordenada sagital do eixo Z. A região azul-clara está associada aos eixos de coordenadas Y e Z; a rosa, uma área mista associada aos eixos de coordenadas X e Z; a amarela, uma área associada aos eixos de coordenadas X e Y; e a branca, que consiste na reflexão dos eixos de coordenadas X, Y e Z. Portanto, nesse limiar de valor de carga, o PC 1 está predominantemente associado a toda a superfície do crânio. A forma virtual do crânio em 3 desvios padrão (DP) no lado oposto deste eixo de componentes também é representada nesta figura, e imagens distorcidas são apresentadas no Vídeo Suplementar S1 para confirmar visualmente que o PC1 contém fatores do tamanho geral do crânio.
Distribuição de frequência dos escores do PC1 (curva de ajuste normal), mapa de cores da superfície do crânio altamente correlacionado com os vértices do PC1 (explicação das cores em relação à magnitude dos lados opostos deste eixo é de 3 DP. A escala é uma esfera verde com diâmetro de 50 mm).
A Figura 3 mostra um gráfico de distribuição de frequência (curva de ajuste normal) dos escores individuais do PC1 calculados separadamente para 9 unidades geográficas. Além das estimativas da curva ROC (Figura 2), as estimativas para os sul-asiáticos apresentam, em certa medida, assimetria significativa à esquerda, devido ao tamanho menor de seus crânios em comparação com outros grupos regionais. Conforme indicado na Tabela 1, esses sul-asiáticos representam grupos étnicos da Índia, incluindo as Ilhas Andaman e Nicobar, Sri Lanka e Bangladesh.
O coeficiente dimensional foi encontrado no PC1. A descoberta de regiões altamente correlacionadas e formas virtuais resultou na elucidação de fatores de forma para componentes diferentes do PC1; no entanto, os fatores de tamanho nem sempre são completamente eliminados. Como mostrado pela comparação das curvas ROC (Figura 2), PC2 e PC4 foram os mais discriminativos, seguidos por PC6 e PC7. PC3 e PC9 são muito eficazes na divisão da população amostral em unidades geográficas. Assim, esses pares de eixos de componentes representam esquematicamente diagramas de dispersão de escores de PC e superfícies de cores altamente correlacionadas com cada componente, bem como deformações de formas virtuais com dimensões de lados opostos de 3 desvios padrão (Figuras 4, 5, 6). A cobertura do casco convexo das amostras de cada unidade geográfica representada nesses diagramas é de aproximadamente 90%, embora haja algum grau de sobreposição dentro dos clusters. A Tabela 3 fornece uma explicação de cada componente da PCA.
Gráficos de dispersão das pontuações de PC2 e PC4 para crânios de indivíduos de nove unidades geográficas (acima) e quatro unidades geográficas (abaixo), gráficos da cor da superfície do crânio dos vértices altamente correlacionados com cada PC (em relação a X, Y, Z). Explicação das cores dos eixos: veja o texto. A deformação da forma virtual em lados opostos desses eixos é de 3 desvios padrão. A escala é uma esfera verde com 50 mm de diâmetro.
Diagramas de dispersão das pontuações de PC6 e PC7 para crânios de indivíduos de nove unidades geográficas (acima) e duas unidades geográficas (abaixo), gráficos de cores da superfície craniana para vértices altamente correlacionados com cada PC (em relação a X, Y, Z). Explicação das cores dos eixos: veja o texto. A deformação da forma virtual em lados opostos desses eixos é de 3 desvios padrão. A escala é uma esfera verde com 50 mm de diâmetro.
Gráficos de dispersão das pontuações de PC3 e PC9 para indivíduos cranianos de nove unidades geográficas (acima) e três unidades geográficas (abaixo), e gráficos de cores da superfície do crânio (em relação aos eixos X, Y, Z) dos vértices altamente correlacionados com cada interpretação de cor de PC: cm . texto), bem como deformações virtuais da forma em lados opostos desses eixos com uma magnitude de 3 DP. A escala é uma esfera verde com um diâmetro de 50 mm.
No gráfico que mostra as pontuações de PC2 e PC4 (Fig. 4, Vídeos Suplementares S2 e S3 mostrando imagens deformadas), o mapa de cores da superfície também é exibido quando o limite do valor de carga é definido acima de 0,4, que é menor do que em PC1 porque o valor da carga total em PC2 é menor do que em PC1.
Alongamento dos lobos frontal e occipital na direção sagital ao longo do eixo Z (azul escuro) e do lobo parietal na direção coronal (vermelho) em rosa), eixo Y do occipital (verde) e eixo Z da testa (azul escuro). Este gráfico mostra as pontuações para todas as pessoas ao redor do mundo; no entanto, quando todas as amostras, consistindo em um grande número de grupos, são exibidas simultaneamente, a interpretação dos padrões de dispersão torna-se bastante difícil devido à grande sobreposição; portanto, apenas de quatro grandes unidades geográficas (ou seja, África, Australásia-Melanésia, Europa e Nordeste Asiático), as amostras estão dispersas abaixo do gráfico com 3 desvios padrão de deformação craniana virtual dentro dessa faixa de pontuações de componentes principais (PC). Na figura, PC2 e PC4 são pares de pontuações. Africanos e austro-melanésios se sobrepõem mais e estão distribuídos para o lado direito, enquanto os europeus estão dispersos para o canto superior esquerdo e os do nordeste asiático tendem a se agrupar para o canto inferior esquerdo. O eixo horizontal do PC2 mostra que os melanésios africanos/australianos têm um neurocrânio relativamente mais longo do que outros grupos étnicos. O PC4, no qual as combinações europeias e do nordeste asiático estão pouco separadas, está associado ao tamanho e à projeção relativos dos ossos zigomáticos e ao contorno lateral do crânio. O esquema de pontuação mostra que os europeus têm ossos maxilares e zigomáticos relativamente estreitos, um espaço da fossa temporal menor, limitado pelo arco zigomático, um osso frontal verticalmente elevado e um osso occipital plano e baixo, enquanto os asiáticos do nordeste tendem a ter ossos zigomáticos mais largos e proeminentes. O lobo frontal é inclinado e a base do osso occipital é elevada.
Ao focar nos componentes principais 6 e 7 (PC6 e PC7) (Figura 5) (Vídeos Suplementares S4 e S5 mostrando imagens deformadas), o gráfico de cores mostra um limiar de valor de carga superior a 0,3, indicando que o PC6 está associado à morfologia maxilar ou alveolar (vermelho: eixo X e verde: eixo Y), à forma do osso temporal (azul: eixos Y e Z) e à forma do osso occipital (rosa: eixos X e Z). Além da largura da testa (vermelho: eixo X), o PC7 também se correlaciona com a altura dos alvéolos maxilares anteriores (verde: eixo Y) e com a forma da cabeça na região parietotemporal (azul escuro: eixo Z). No painel superior da Figura 5, todas as amostras geográficas são distribuídas de acordo com as pontuações dos componentes PC6 e PC7. Como a análise ROC indica que o PC6 contém características exclusivas da Europa e o PC7 representa características de nativos americanos nesta análise, essas duas amostras regionais foram plotadas seletivamente neste par de eixos de componentes. Os nativos americanos, embora amplamente incluídos na amostra, estão dispersos no canto superior esquerdo; Em contrapartida, muitas amostras europeias tendem a se localizar no canto inferior direito. O par PC6 e PC7 representa o processo alveolar estreito e o neurocrânio relativamente largo dos europeus, enquanto os americanos são caracterizados por uma testa estreita, maxila maior e um processo alveolar mais largo e alto.
A análise ROC mostrou que PC3 e/ou PC9 eram comuns em populações do Sudeste e Nordeste Asiático. Consequentemente, os pares de escores PC3 (parte superior do rosto em verde no eixo y) e PC9 (parte inferior do rosto em verde no eixo y) (Fig. 6; os Vídeos Suplementares S6 e S7 fornecem imagens transformadas) refletem a diversidade dos asiáticos orientais, o que contrasta fortemente com as altas proporções faciais dos asiáticos do Nordeste e o formato facial baixo dos asiáticos do Sudeste. Além dessas características faciais, outra característica de alguns asiáticos do Nordeste é a inclinação lambda do osso occipital, enquanto alguns asiáticos do Sudeste têm uma base craniana estreita.
A descrição acima dos principais componentes e a descrição de PC5 e PC8 foram omitidas porque nenhuma característica regional específica foi encontrada entre as nove principais unidades geográficas. PC5 refere-se ao tamanho do processo mastoide do osso temporal e PC8 reflete a assimetria da forma geral do crânio, ambos apresentando variações paralelas entre as nove combinações de amostras geográficas.
Além dos diagramas de dispersão dos escores de PCA em nível individual, também fornecemos diagramas de dispersão das médias dos grupos para comparação geral. Para isso, um modelo médio de homologia craniana foi criado a partir de um conjunto de dados de vértices de modelos de homologia individuais de 148 grupos étnicos. Os gráficos bivariados dos conjuntos de escores para PC2 e PC4, PC6 e PC7, e PC3 e PC9 são mostrados na Figura Suplementar S1, todos calculados como o modelo craniano médio para a amostra de 148 indivíduos. Dessa forma, os diagramas de dispersão ocultam as diferenças individuais dentro de cada grupo, permitindo uma interpretação mais clara das semelhanças cranianas devido às distribuições regionais subjacentes, onde os padrões correspondem aos representados nos diagramas individuais com menor sobreposição. A Figura Suplementar S2 mostra o modelo médio geral para cada unidade geográfica.
Além do PC1, que foi associado ao tamanho geral (Tabela Suplementar S2), as relações alométricas entre o tamanho geral e a forma do crânio foram examinadas usando dimensões do centroide e conjuntos de estimativas de PCA a partir de dados não normalizados. Os coeficientes alométricos, os valores constantes, os valores t e os valores de P no teste de significância são mostrados na Tabela 4. Nenhum componente de padrão alométrico significativo associado ao tamanho geral do crânio foi encontrado em qualquer morfologia craniana no nível de P < 0,05.
Como alguns fatores de tamanho podem estar incluídos nas estimativas de componentes principais (PCs) baseadas em conjuntos de dados não normalizados, examinamos ainda a tendência alométrica entre o tamanho do centroide e os escores de PC calculados usando conjuntos de dados normalizados pelo tamanho do centroide (os resultados da análise de componentes principais e os conjuntos de escores são apresentados nas Tabelas Suplementares S6 e C7). A Tabela 4 mostra os resultados da análise alométrica. Assim, tendências alométricas significativas foram encontradas no nível de 1% em PC6 e no nível de 5% em PC10. A Figura 7 mostra as inclinações de regressão dessas relações log-lineares entre os escores de PC e o tamanho do centroide com variáveis dummy (±3 DP) em cada extremidade do logaritmo do tamanho do centroide. O escore de PC6 é a razão entre a altura e a largura relativas do crânio. À medida que o tamanho do crânio aumenta, o crânio e a face tornam-se mais altos, e a testa, as órbitas oculares e as narinas tendem a ficar mais próximas lateralmente. O padrão de dispersão da amostra sugere que essa proporção é tipicamente encontrada em asiáticos do nordeste e nativos americanos. Além disso, PC10 mostra uma tendência de redução proporcional na largura da região média da face, independentemente da região geográfica.
Para as relações alométricas significativas listadas na tabela, a inclinação da regressão log-linear entre a proporção PC do componente de forma (obtida a partir dos dados normalizados) e o tamanho do centroide, a deformação da forma virtual tem um tamanho de 3 DP no lado oposto da linha de 4.
O seguinte padrão de alterações na morfologia craniana foi demonstrado através da análise de conjuntos de dados de modelos de superfície 3D homólogos. O primeiro componente da ACP relaciona-se ao tamanho geral do crânio. Há muito se acredita que os crânios menores dos sul-asiáticos, incluindo espécimes da Índia, Sri Lanka e Ilhas Andaman, Bangladesh, se devem ao seu menor tamanho corporal, consistente com a regra ecogeográfica de Bergmann ou regra das ilhas613,5,16,25,27,62. O primeiro componente está relacionado à temperatura e o segundo depende do espaço disponível e dos recursos alimentares do nicho ecológico. Entre os componentes da forma, a maior mudança é a proporção entre o comprimento e a largura da calota craniana. Essa característica, designada PC2, descreve a estreita relação entre os crânios proporcionalmente alongados de austro-melanésios e africanos, bem como as diferenças em relação aos crânios esféricos de alguns europeus e asiáticos do nordeste. Essas características foram relatadas em muitos estudos anteriores com base em medidas lineares simples37,63,64. Além disso, essa característica está associada à braquicefalia em não africanos, um tema amplamente discutido em estudos antropométricos e osteométricos. A principal hipótese por trás dessa explicação é que a diminuição da mastigação, como o afinamento do músculo temporal, reduz a pressão sobre o couro cabeludo externo5,8,9,10,11,12,13. Outra hipótese envolve a adaptação a climas frios pela redução da área da superfície craniana, sugerindo que um crânio mais esférico minimiza a área da superfície de forma mais eficaz do que um formato esférico, de acordo com as regras de Allen16,17,25. Com base nos resultados do presente estudo, essas hipóteses só podem ser avaliadas por meio da correlação cruzada dos segmentos cranianos. Em resumo, nossos resultados da ACP não corroboram totalmente a hipótese de que a proporção comprimento-largura craniana seja significativamente influenciada pelas condições de mastigação, visto que a carga do PC2 (componente longo/braquicefálico) não apresentou correlação significativa com as proporções faciais (incluindo as dimensões maxilares relativas) e com o espaço relativo da fossa temporal (que reflete o volume do músculo temporal). Nosso estudo atual não analisou a relação entre o formato do crânio e as condições geológicas ambientais, como a temperatura; no entanto, uma explicação baseada na regra de Allen pode ser considerada como uma hipótese candidata para explicar o braquicefalismo em regiões de clima frio.
Uma variação significativa foi então encontrada no PC4, sugerindo que os asiáticos do nordeste possuem ossos zigomáticos grandes e proeminentes na maxila e nos ossos zigomáticos. Essa descoberta é consistente com uma característica específica bem conhecida dos siberianos, que se acredita terem se adaptado a climas extremamente frios por meio do movimento anterior dos ossos zigomáticos, resultando em aumento do volume dos seios nasais e um rosto mais plano65. Uma nova descoberta do nosso modelo homólogo é que a queda das bochechas em europeus está associada à redução da inclinação frontal, bem como a ossos occipitais achatados e estreitos e concavidade nucal. Em contraste, os asiáticos do nordeste tendem a ter testas inclinadas e regiões occipitais elevadas. Estudos do osso occipital utilizando métodos de morfometria geométrica35 mostraram que crânios asiáticos e europeus têm uma curva nucal mais plana e uma posição mais baixa do occipital em comparação com os africanos. Contudo, nossos diagramas de dispersão dos pares PC2 e PC4 e PC3 e PC9 mostraram maior variação em asiáticos, enquanto os europeus foram caracterizados por uma base occipital plana e um occipital mais baixo. Inconsistências nas características asiáticas entre os estudos podem ser devidas a diferenças nas amostras étnicas utilizadas, visto que amostramos um grande número de grupos étnicos de um amplo espectro do Nordeste e Sudeste Asiático. Alterações na forma do osso occipital são frequentemente associadas ao desenvolvimento muscular. No entanto, essa explicação adaptativa não justifica a correlação entre a forma da testa e do occipital, que foi demonstrada neste estudo, mas que provavelmente não foi totalmente comprovada. Nesse sentido, vale a pena considerar a relação entre o equilíbrio do peso corporal e o centro de gravidade ou a junção cervical (forame magno) ou outros fatores.
Outro componente importante com grande variabilidade está relacionado ao desenvolvimento do aparelho mastigatório, representado pelas fossas maxilar e temporal, que é descrito por uma combinação de escores PC6, PC7 e PC4. Essas reduções marcantes nos segmentos cranianos caracterizam os indivíduos europeus mais do que qualquer outro grupo geográfico. Essa característica tem sido interpretada como resultado da diminuição da estabilidade da morfologia facial devido ao desenvolvimento precoce de técnicas agrícolas e de preparo de alimentos, o que, por sua vez, reduziu a carga mecânica sobre o aparelho mastigatório, que não possuía um aparelho mastigatório potente9,12,28,66. De acordo com a hipótese da função mastigatória,28 isso é acompanhado por uma mudança na flexão da base do crânio para um ângulo craniano mais agudo e um teto craniano mais esférico. Nessa perspectiva, as populações agrícolas tendem a ter faces compactas, menor protrusão da mandíbula e meninges mais globulares. Portanto, essa deformação pode ser explicada pelo contorno geral da forma lateral do crânio dos europeus com órgãos mastigatórios reduzidos. No entanto, de acordo com este estudo, essa interpretação é complexa porque o significado funcional da relação morfológica entre o neurocrânio globoso e o desenvolvimento do aparelho mastigatório é menos aceitável, como considerado em interpretações anteriores do PC2.
As diferenças entre asiáticos do nordeste e do sudeste asiático são ilustradas pelo contraste entre um rosto alto com osso occipital inclinado e um rosto curto com base craniana estreita, como mostrado em PC3 e PC9. Devido à falta de dados geoecológicos, nosso estudo fornece apenas uma explicação limitada para essa descoberta. Uma possível explicação é a adaptação a um clima ou condições nutricionais diferentes. Além da adaptação ecológica, diferenças locais na história das populações no nordeste e sudeste da Ásia também foram levadas em consideração. Por exemplo, no leste da Eurásia, um modelo de duas camadas foi hipotetizado para entender a dispersão de humanos anatomicamente modernos (HAM) com base em dados morfométricos cranianos67,68. De acordo com esse modelo, a “primeira camada”, ou seja, os grupos originais de colonizadores HAM do Pleistoceno Superior, tiveram descendência mais ou menos direta dos habitantes indígenas da região, como os austro-melanésios modernos (p. Primeiro estrato). e, posteriormente, experimentou uma mistura em larga escala de povos agrícolas do norte com características do nordeste asiático (segunda camada) na região (há cerca de 4.000 anos). O mapeamento do fluxo gênico usando um modelo de "duas camadas" será necessário para entender o formato craniano do Sudeste Asiático, visto que esse formato pode depender, em parte, da herança genética local de primeiro nível.
Ao avaliar a similaridade craniana usando unidades geográficas mapeadas por meio de modelos homólogos, podemos inferir a história populacional subjacente dos Homo sapiens anatomicamente modernos (AMF) em cenários fora da África. Muitos modelos diferentes de "saída da África" foram propostos para explicar a distribuição dos AMF com base em dados esqueléticos e genômicos. Dentre eles, estudos recentes sugerem que a colonização de áreas fora da África pelos AMF começou há aproximadamente 177.000 anos69,70. No entanto, a distribuição a longa distância dos AMF na Eurásia durante esse período permanece incerta, uma vez que os habitats desses fósseis primitivos se limitam ao Oriente Médio e ao Mediterrâneo, próximos à África. O caso mais simples é o de um único assentamento ao longo de uma rota migratória da África para a Eurásia, contornando barreiras geográficas como o Himalaia. Outro modelo sugere múltiplas ondas migratórias, a primeira das quais se espalhou da África ao longo da costa do Oceano Índico até o Sudeste Asiático e a Austrália, e depois se difundiu para o norte da Eurásia. A maioria desses estudos confirma que os AMF se espalharam muito além da África há cerca de 60.000 anos. Nesse aspecto, as amostras da Australásia-Melanésia (incluindo Papua) mostram maior similaridade com as amostras africanas do que com qualquer outra série geográfica na análise de componentes principais de modelos de homologia. Essa descoberta apoia a hipótese de que os primeiros grupos de distribuição de AMF ao longo da borda sul da Eurásia surgiram diretamente na África22,68 sem mudanças morfológicas significativas em resposta a climas específicos ou outras condições significativas.
Em relação ao crescimento alométrico, a análise utilizando componentes de forma derivados de um conjunto de dados diferente, normalizados pelo tamanho do centroide, demonstrou uma tendência alométrica significativa em PC6 e PC10. Ambos os componentes estão relacionados ao formato da testa e de partes da face, que se tornam mais estreitas à medida que o tamanho do crânio aumenta. Asiáticos do nordeste e americanos tendem a apresentar essa característica e possuem crânios relativamente grandes. Essa descoberta contradiz padrões alométricos relatados anteriormente, nos quais cérebros maiores apresentam lobos frontais relativamente mais largos na chamada região da "cabeça de Broca", resultando em um aumento da largura do lobo frontal34. Essas diferenças são explicadas por diferenças nos conjuntos de amostras; nosso estudo analisou padrões alométricos do tamanho craniano geral utilizando populações modernas, e estudos comparativos abordam tendências de longo prazo na evolução humana relacionadas ao tamanho do cérebro.
Em relação à alometria facial, um estudo utilizando dados biométricos78 constatou que a forma e o tamanho do rosto podem estar ligeiramente correlacionados, enquanto o nosso estudo observou que crânios maiores tendem a estar associados a rostos mais altos e estreitos. Contudo, a consistência dos dados biométricos não é clara; testes de regressão comparando alometria ontogenética e alometria estática apresentam resultados diferentes. Uma tendência alométrica para uma forma craniana esférica devido ao aumento da altura também foi relatada; entretanto, não analisamos dados de altura. Nosso estudo demonstra que não existem dados alométricos que comprovem uma correlação entre as proporções globulares cranianas e o tamanho craniano geral em si.
Embora o presente estudo não aborde dados sobre variáveis extrínsecas representadas por condições climáticas ou alimentares que provavelmente influenciam a morfologia craniana, o extenso conjunto de dados de modelos homólogos de superfície craniana em 3D utilizado neste estudo auxiliará na avaliação da variação morfológica fenotípica correlacionada. Fatores ambientais como dieta, clima e condições nutricionais, bem como forças neutras como migração, fluxo gênico e deriva genética, também serão considerados.
Este estudo incluiu 342 espécimes de crânios masculinos coletados de 148 populações em 9 unidades geográficas (Tabela 1). A maioria dos grupos é composta por espécimes nativos de suas respectivas regiões geográficas, enquanto alguns grupos na África, Nordeste/Sudeste Asiático e Américas (listados em itálico) são definidos etnicamente. Muitos espécimes cranianos foram selecionados do banco de dados de medidas cranianas de acordo com a definição de medidas cranianas de Martin, fornecida por Tsunehiko Hanihara. Selecionamos crânios masculinos representativos de todos os grupos étnicos do mundo. Para identificar os membros de cada grupo, calculamos as distâncias euclidianas com base em 37 medidas cranianas a partir da média do grupo para todos os indivíduos pertencentes a esse grupo. Na maioria dos casos, selecionamos as 1 a 4 amostras com a menor distância da média (Tabela Suplementar S4). Para esses grupos, algumas amostras foram selecionadas aleatoriamente caso não estivessem listadas no banco de dados de medidas de Hahara.
Para comparação estatística, as 148 amostras populacionais foram agrupadas em grandes unidades geográficas, conforme mostrado na Tabela 1. O grupo “Africano” consiste apenas em amostras da região subsaariana. Espécimes do Norte da África foram incluídos no “Oriente Médio”, juntamente com espécimes da Ásia Ocidental com condições semelhantes. O grupo do Nordeste Asiático inclui apenas pessoas de ascendência não europeia, e o grupo Americano inclui apenas nativos americanos. Em particular, este grupo está distribuído por uma vasta área dos continentes da América do Norte e do Sul, em uma ampla variedade de ambientes. No entanto, consideramos a amostra dos EUA dentro desta única unidade geográfica, dada a história demográfica dos nativos americanos considerados de origem do Nordeste Asiático, independentemente das múltiplas migrações.
Registramos dados de superfície 3D desses espécimes cranianos contrastantes usando um scanner 3D de alta resolução (EinScan Pro da Shining 3D Co Ltd, resolução mínima: 0,5 mm, https://www.shining3d.com/) e, em seguida, geramos uma malha. O modelo de malha consiste em aproximadamente 200.000 a 400.000 vértices, e o software incluído foi usado para preencher buracos e suavizar arestas.
Na primeira etapa, utilizamos dados de escaneamento de qualquer crânio para criar um modelo de malha craniana de molde único, composto por 4485 vértices (8728 faces poligonais). A região da base do crânio, que inclui o osso esfenoide, o osso temporal petroso, o palato, os alvéolos maxilares e os dentes, foi removida do modelo de malha de molde. Isso se deve ao fato de que essas estruturas às vezes estão incompletas ou são difíceis de completar devido a partes finas ou pontiagudas, como as superfícies pterigoides e os processos estiloides, desgaste dentário e/ou dentição inconsistente. A base do crânio ao redor do forame magno, incluindo a base, não foi ressecada, pois essa é uma localização anatomicamente importante para a posição das articulações cervicais e a altura do crânio precisa ser avaliada. Utilizamos anéis de espelhamento para formar um molde simétrico em ambos os lados. Realizamos a malha isotrópica para converter as formas poligonais em formas o mais equiláteras possível.
Em seguida, 56 pontos de referência foram atribuídos aos vértices anatomicamente correspondentes do modelo de referência usando o software HBM-Rugle. A configuração dos pontos de referência garante a precisão e a estabilidade do posicionamento dos pontos e assegura a homologia dessas localizações no modelo de homologia gerado. Eles podem ser identificados com base em suas características específicas, conforme mostrado na Tabela Suplementar S5 e na Figura Suplementar S3. De acordo com a definição de Bookstein81, a maioria desses pontos de referência são do Tipo I, localizados na interseção de três estruturas, e alguns são do Tipo II, com pontos de curvatura máxima. Muitos pontos de referência foram transferidos de pontos definidos para medidas cranianas lineares na definição de Martin36. Definimos os mesmos 56 pontos de referência para modelos escaneados de 342 espécimes de crânio, que foram atribuídos manualmente aos vértices anatomicamente correspondentes para gerar modelos de homologia mais precisos na próxima seção.
Um sistema de coordenadas centrado na cabeça foi definido para descrever os dados de escaneamento e o modelo, conforme mostrado na Figura Suplementar S4. O plano XZ é o plano horizontal de Frankfurt que passa pelo ponto mais alto (definição de Martin: parte) da borda superior dos canais auditivos externos esquerdo e direito e pelo ponto mais baixo (definição de Martin: órbita) da borda inferior da órbita esquerda. O eixo X é a linha que conecta os lados esquerdo e direito, e X+ representa o lado direito. O plano YZ passa pelo meio das partes esquerda e direita e pela raiz do nariz: Y+ para cima, Z+ para frente. O ponto de referência (origem: coordenada zero) é definido na interseção do plano YZ (plano médio), do plano XZ (plano de Frankfurt) e do plano XY (plano coronal).
Utilizamos o software HBM-Rugle (Medic Engineering, Kyoto, http://www.rugle.co.jp/) para criar um modelo de malha homóloga, realizando o ajuste de templates utilizando 56 pontos de referência (lado esquerdo da Figura 1). O componente principal do software, originalmente desenvolvido pelo Centro de Pesquisa de Humanos Digitais do Instituto de Ciência e Tecnologia Industrial Avançada do Japão, é chamado HBM e possui funções para ajuste de templates utilizando pontos de referência e criação de modelos de malha fina utilizando superfícies de partição82. A versão subsequente do software (mHBM)83 adicionou um recurso para ajuste de padrões sem pontos de referência para melhorar o desempenho do ajuste. O HBM-Rugle combina o software mHBM com recursos adicionais de fácil utilização, incluindo a personalização de sistemas de coordenadas e o redimensionamento de dados de entrada. A confiabilidade da precisão do ajuste do software foi confirmada em diversos estudos52,54,55,56,57,58,59,60.
Ao ajustar um modelo HBM-Rugle usando pontos de referência, o modelo de malha do modelo é sobreposto aos dados de varredura alvo por meio de registro rígido baseado na tecnologia ICP (minimizando a soma das distâncias entre os pontos de referência correspondentes ao modelo e aos dados de varredura alvo). Em seguida, por meio de deformação não rígida da malha, o modelo se adapta aos dados de varredura alvo. Esse processo de ajuste foi repetido três vezes, utilizando diferentes valores para os dois parâmetros de ajuste, a fim de melhorar a precisão do ajuste. Um desses parâmetros limita a distância entre o modelo de grade do modelo e os dados de varredura alvo, enquanto o outro penaliza a distância entre os pontos de referência do modelo e os pontos de referência alvo. O modelo de malha do modelo deformado foi então subdividido utilizando o algoritmo de subdivisão de superfície cíclica 82 para criar um modelo de malha mais refinado, composto por 17.709 vértices (34.928 polígonos). Finalmente, o modelo de grade do modelo particionado é ajustado aos dados de varredura alvo para gerar um modelo de homologia. Como as localizações dos pontos de referência são ligeiramente diferentes daquelas nos dados da varredura alvo, o modelo de homologia foi ajustado para descrevê-las usando o sistema de coordenadas de orientação da cabeça descrito na seção anterior. A distância média entre os pontos de referência correspondentes do modelo de homologia e os dados da varredura alvo em todas as amostras foi <0,01 mm. Calculada usando a função HBM-Rugle, a distância média entre os pontos de dados do modelo de homologia e os dados da varredura alvo foi de 0,322 mm (Tabela Suplementar S2).
Para explicar as alterações na morfologia craniana, 17.709 vértices (53.127 coordenadas XYZ) de todos os modelos homólogos foram analisados por meio de análise de componentes principais (PCA) utilizando o software HBS, desenvolvido pelo Centro de Ciência Humana Digital do Instituto de Ciência e Tecnologia Industrial Avançada, Japão (distribuidor: Medic Engineering, Kyoto, http://www.rugle.co.jp/). Em seguida, aplicamos a PCA ao conjunto de dados não normalizado e ao conjunto de dados normalizado pelo tamanho do centroide. Assim, a PCA baseada em dados não padronizados pode caracterizar mais claramente a forma craniana das nove unidades geográficas e facilitar a interpretação dos componentes do que a PCA utilizando dados padronizados.
Este artigo apresenta o número de componentes principais detectados com contribuição superior a 1% da variância total. Para determinar os componentes principais mais eficazes na diferenciação de grupos entre as principais unidades geográficas, foi aplicada a análise da curva ROC (Receiver Operating Characteristic) aos escores dos componentes principais (CP) com contribuição superior a 2%84. Essa análise gera uma curva de probabilidade para cada componente da PCA, visando melhorar o desempenho da classificação e comparar corretamente os dados entre os grupos geográficos. O grau de poder discriminatório pode ser avaliado pela área sob a curva (AUC), em que os componentes da PCA com valores maiores são mais capazes de discriminar entre os grupos. Em seguida, foi realizado um teste qui-quadrado para avaliar o nível de significância. A análise ROC foi realizada no Microsoft Excel utilizando o software Bell Curve for Excel (versão 3.21).
Para visualizar as diferenças geográficas na morfologia craniana, foram criados diagramas de dispersão utilizando os escores dos componentes principais (CP) que melhor distinguiam os grupos das principais unidades geográficas. Para interpretar os componentes principais, utiliza-se um mapa de cores para visualizar os vértices do modelo que apresentam alta correlação com os componentes principais. Além disso, representações virtuais das extremidades dos eixos dos componentes principais, localizadas a ±3 desvios padrão (DP) dos escores dos componentes principais, foram calculadas e apresentadas no vídeo suplementar.
A alometria foi utilizada para determinar a relação entre a forma do crânio e os fatores de tamanho avaliados na análise de componentes principais (PCA). A análise é válida para componentes principais com contribuições >1%. Uma limitação desta PCA é que os componentes de forma não podem indicar individualmente a forma, pois o conjunto de dados não normalizado não remove todos os fatores dimensionais. Além de utilizar conjuntos de dados não normalizados, também analisamos tendências alométricas utilizando conjuntos de frações de componentes principais baseados em dados de tamanho do centroide normalizados, aplicados a componentes principais com contribuições >1%.
As tendências alométricas foram testadas usando a equação Y = aXb 85, onde Y representa a forma ou proporção de um componente da forma, X representa o tamanho do centroide (Tabela Suplementar S2), a é um valor constante e b é o coeficiente alométrico. Este método basicamente introduz estudos de crescimento alométrico na morfometria geométrica78,86. A transformação logarítmica desta fórmula é: log Y = b × log X + log a. A análise de regressão utilizando o método dos mínimos quadrados foi aplicada para calcular a e b. Quando Y (tamanho do centroide) e X (escores de PC) são transformados logaritmicamente, esses valores devem ser positivos; no entanto, o conjunto de estimativas para X contém valores negativos. Como solução, arredondamos o valor absoluto da menor fração mais 1 para cada fração em cada componente e aplicamos uma transformação logarítmica a todas as frações positivas convertidas. A significância dos coeficientes alométricos foi avaliada utilizando o teste t de Student bicaudal. Esses cálculos estatísticos para testar o crescimento alométrico foram realizados usando Curvas de Bell no software Excel (versão 3.21).
Wolpoff, MH Efeitos climáticos nas narinas do esqueleto. Sim. J. Phys. Humanity. 29, 405–423. https://doi.org/10.1002/ajpa.1330290315 (1968).
Beals, KL. Formato da cabeça e estresse climático. Sim. J. Phys. Humanity. 37, 85–92. https://doi.org/10.1002/ajpa.1330370111 (1972).
Data da publicação: 02/04/2024